Tu personaje, que puedes escoger entre que sea un hombre o una mujer, es llamado por un hacker a un rincón de EDEN, el metaverso de realidad virtual más popular, mientras estaba en una sala de chat. Allí le recibe Yuugo, un talentoso hacker, para darle un digimon, una criatura digital que habita en el ciberespacio y que hackers suelen usar como herramienta. A continuación, tu personaje es atacado por una extraña criatura que no parece un digimon y, al salir de Eden mientras era atacado, la conciencia de tu personaje se materializa en el mundo real como un conjunto de datos, separándose de su cuerpo, que ha caído en un coma. En esta situación lo encuentra Kyoko, una detective privada especializada en asuntos relacionados al ciberespacio y los digimon. Kyoko contratará a tu personaje como su asistente y lo hará trabajar en casos a cambio de ayudarle a investigar a las estrañas criaturas y encontrar una forma de recuperar su cuerpo.
En su investigación tu personaje descubrirá de que Kamishiro, la empresa detrás de EDEN, tiene reunidas en una ala de un hospital a las personas que han sido atacadas por las extrañas criaturas en EDEN y han quedado en coma. Kamishiro no deja que nadie entre en el ala y quiere mantener estos incidentes en secreto, pero tu personaje entra en el ala aprovechando que su cuerpo está hecho de datos para viajar por la red y llegar a zonas que de otra manera serían inaccesibles. Tu personaje también irá presenciando en sus investigaciones como digimons toman el control de la mente de personas y como ocurre un extraño fenómeno donde se abre una brecha entre la barrera que separa el mundo real y el digital, tomando el ciberespacio un lugar del mundo real, haciendo que su estructura pase a estar hecha de datos y que se llene de digimons y de esas extrañas criaturas.
Mientras explores un entorno digital te encontrarás con batallas aleatorias y podrás usar hasta tres digimon a la vez en combate. Podrás ver en la interfaz el orden de los turnos de tus digimons y de tus oponentes, pudiendo variar la frecuencia de los turnos de un combatiente. Tus digimon podrán usar el comando de ataque, que no consume nada, o usar una habilidad, que consume SP. También podrán defenderse y podrás usar objetos en cualquiera de sus turnos. Hay cuatro tipo de digimon: vacuna, virus, datos y libre. Los tres primeros tienen entre ellos una relación de piedra-papel-tijeras. Los digimons de un tipo causarán más daño a y recibirán menos de un digimon con un tipo sobre el que tengan ventaja. Cada tipo causa daño neutro a su mismo tipo y el tipo libre no tiene ventajas ni desventajas contra ningún otro tipo. Además de los tipos los digimons tienen afinidades elementales. Hay dos grupos de tres elementos cada uno que funcionan con una relación de piedra-papel-tijeras similar a los tipos, pero tanto el elemento de luz y como el de oscuridad causan más daño al elemento contrario. La forma de causar daño elemental es usar las habilidades, pudiendo aprender un mismo digimon habilidades de distintos elementos. Tus digimon tendrán una posibilidad de realizar un ataque combinado con tus otros digimon cuando les ordenes atacar o usar una habilidad, haciendo el movimiento que has ordenado más potente, incluyendo las habilidades de apoyo. Las posibilidades de realizar este ataque combinado aumentará cada turno que pase y también con la estadística de camaradería de tus digimon, que aumentará cada vez que participen en combate y cuyo valor puede alcanzar un máximo de 100.
Imágenes tomadas de la versión de PC incluida en Digimon Story: Cyber Sleuth Complete Edition
La forma de obtener nuevos digimon es escanear a los que te encuentres en batalla. Escanearás automáticamente a los digimon cuando entres en batalla con ellos, pero necesitarás encontrarte varias veces al mismo tipo de digimon para que tu porcentaje de escaneo suba hasta alcanzar al cien por cien, tras lo cual podrás obtenerlo en el Digi Lab, un centro donde podrás realizar varias tareas referentes a tus digimons, incluido curarles, y que accederás a él usando las terminales repartidas tanto por el mundo real como en los lugares del ciberespacio. En el Digi Lab también podrás digievolucionar a tus digimon. Los digimon se dividen en distintas etapas evolutivas, cada una más poderosas que la anterior. Cada digimon tiene una serie de digimon a los que evolucionar y cada uno tendrá distintos requisitos. Estos requisitos pueden ser tener un nivel determinado, tener el suficiente valor en ciertas estadísticas, tener la suficiente camadería, haber conseguido cierto objeto o tener el suficiente valor en la estadística de habilidad. La estadística de habilidad dicta el nivel máximo de tu digimon y ésta subirá cuando digievoluciones a un digimon o cuando hagas lo contrario, hacer que vuelva a un estado evolutivo anterior. Al digievolucior a un digimon esté empezará al nivel uno, pero sus estadísticas base son mejores que su forma anterior, así que tiene un mayor potencial. Solo el último estado evolutivo pide un mínimo de habilidad para todas las formas en la que puede digievolucionar un digimon, hay métodos para entrenar a un un numeroso grupo de digimon a la vez y el juego es bastante fácil, así que no tendrás problemas para avanzar en el juego al estar desdigievolucionando a uno de tus digimon si conservas a unos cuantos en su penúltima etapa evolutiva mientras tanto. También hay digievoluciones donde fusionas a dos digimon y en estos casos solo necesitas que uno de los dos digimon cumpla con los requisitos para digievolucionar mientras que el otro digimon solo necesita tener la camaradería al 100%.
Cada digimon podrá ir aprendiendo hasta veinte habilidades subiendo de nivel que podrá conservar al digievolucionar, pero solo podrá equiparse con seis para usarlas en el combate. Una de esas habilidades es la característica de tu digimon y no podrá equiparse ni heredarse al digievolucionar, teniendo algunos digimon dos de estas habilidades.
Podrás llevar en tu equipo hasta once digimon, pudiendo cambiar en combate durante el turno de uno de tus digimon a todos los digimon que participan en la pelea por los que tengas en reserva y todos los digimon de tu equipo recibirán puntos de experiencia. Cada digimon ocupará un espacio en tu memoria y no podrás llevar a más si te quedas sin espacio aún si tienes menos de once digimon en tu equipo, ocupando más memoria los digimon de estados evolutivos más avanzados. Para aumentar tu memoria máxima y poder llevar a más digimon necesitarás obtener mejoras de memoria, las cuales las recibirás en ciertos puntos de la historia o te las encontrarás en cofres. Los digimon que no lleves en tu equipo podrás colocarlos en la Digigranja del Digi Lab. La Digigranja se divide en distintas islas que pueden albergar hasta diez digimon y podrás elegir al líder de cada isla. Al principio solo tendrás una isla, pero podrás aumentar su número cada vez que obtengas una mejora para la Digigranja. Los digimon que estén allí también irán adquiriendo puntos de experiencia y podrás ordenarles a los digimon de una isla que entrenen para aumentar una estadística. La estadística que suban dependerá de la personalidad del digimon líder, pero hay un número máximo de puntos de estadística que un digimon puede adquirir usando este método y usando objetos de mejora de estadística. Dicho límite se determina sumando cincuenta más la mitad de los puntos de habilidad de digimon, pero el juego en ningún momento explica como funciona todo este sistema para entrenar y ganar estadísticas.
Este juego dispone de textos en inglés y voces en japonés. Hay disponible una traducción al español hecha por fans de la edición completa, la cual incluye tanto este juego como Hacker’s Memories.