En un principio el mando de la consola de sobremesa Nintendo 64 puede resultar extraño, ya que parecería que se necesitaría tres manos para poder sostenerlo, pero es porque está diseñado para tener varios modos de agarre según las partes del mando que se necesite usar en cada juego. En el centro tiene un stick analógico, que se incluyó en el mando para poder mover al personaje en los nuevos entornos 3D, haciendo que la inclusión de sticks analógicos se convertiera en estándar en los mandos de consola. En el centro también hay un botón de menú y en la parta de abajo hay un botón. En la parte derecha hay dos botones frontales principales y otros cuatro del mismo color y cada uno con una dirección, que suelen ser usados en juegos en 3D para mover la cámara, pero pueden tener otros usos. En la parte izquierda hay una cruceta y en la parte posterior hay otros dos botones, uno en la parte izquierda y otro en la derecha. El modo de control más habitual es el que usa el joystick de la parte central para controlar el movimiento y los botones de la derecha y la parte central para las acciones, habiendo otro modo en el que se usa la cruceta de la izquierda para el movimiento en lugar del stick y un último donde se usan en su conjunto la cruceta, el stick y los botones de las partes izquierda y central, obviando los botones de la parte derecha del mando.
El procesador de la Nintendo 64 es un NEC VR4300 con arquitectura de 64 bits (de lo que presume la consola con su nombre) con una frecuencia de 93,7 Mhz. Tenía 4MB de RAMBUS D-RAM a 500 Mhz de frecuencia y un procesador gráfico desarrollado por Sillicon Graphics con 52,5 Mhz de frecuencia, pudiendo mostrar una resolución desde 256×224 px a 640×480 px y hasta 16800000 colores en pantalla. Usaba como soporte de juegos cartuchos de hasta 64MB de capacidad mientras que la competencia se había pasado al CD, con mucha más capacidad y que permitían ser cambiados mientras la consola estaba encendida, haciendo que fuera posible publicar juegos en varios Cds, aunque la carga de juegos desde los cartuchos era muchísimo más rápida.
La consola tenía un puerto para colocar el accesorio Expansion Pak, que basicamente era una expansión de RAM, que hacia que la consola pasara a tener 8MB de RAM. La consola venía de serie con cuarto puertos para mandos y cada mando tenía un puerto para colocar un periférico. Algunos de estos son el Controller Pak, que servía para guardar datos; el Rumble Pak, que añadía función de vibración al mando, y el Transfer Pak, donde se podía introducir ciertos juegos de Gameboy para que interactuasen con ciertos juegos de Nintendo 64, siendo el uso más conocido el que le daban el juego Pokemon Stadium y su secuela, que permitían jugar con los pokemons de los juegos de Gameboy e incluso jugar a los juegos de Gameboy usando el televisor.
